Setelah lulus S1 pada 1991, Pada tahun yang sama, dia diterima menjadi pegawai di Badan Pendidikan dan Pelatihan (Diklat) Departemen Dalam Negeri (Depdagri) melalui program khusus.
Saat itu, lulusan terbaik Fisipol UGM itu langsung diterima sebagai karyawan di Badan Diklat Depdagri, tetapi belum berstatus Pegawai Negeri Sipil (PNS). Pada Januari 1993, Teguh Setyabudi secara resmi berstatus sebagai PNS.
Setelah melanjutkan pendidikan ke jenjang S2, karier Teguh pun kian meningkat. Dengan bekal pendidikan disertai diklat dari instansi, Teguh dipromosikan ke jabatan eselon II sebagai Kepala Biro Umum Sekretariat Jenderal (Setjen) Kemendagri pada 2010.
Setelah 3,5 tahun menjabat sebagai Kepala Biro Umum, pada akhir 2013 Teguh mendapat mutasi dan menduduki jabatan Direktur Penataan Daerah dan Otonomi Khusus pada Direktorat Jenderal Otonomi Daerah Kemendagri.
Selanjutnya dia diamanatkan sebagai Kepala Biro Umum Sekretariat Jenderal Kementerian Dalam Negeri sejak 2010 hingga 2014.
Pria yang hobi berorganisasi ini juga pernah menjadi Ketua Pengurus Koperasi Praja Mukti Kemendagri, salah satu koperasi terbesar lingkup Kementerian, terhitung pada 2013 hingga 2016.
Pada 2015, saat pembukaan seleksi terbuka untuk beberapa Jabatan Tinggi Madya (eselon I) di lingkungan Kemendagri, Teguh Setyabudi ikut mendaftar sebagai calon Kepala Badan Pengembangan Sumber Daya Manusia (BPSDM). Dikutip dari laman BPSDM Kemendagri, setelah melalui rangkaian seleksi, Teguh Setyabudi menduduki tiga besar terbaik. Pada Februari 2016, dia kemudian dilantik sebagai Kepala BPSDM Kemendagri di usia menjelang 49 tahun.
Selain itu, Teguh juga diketahui pernah menjabat sebagai Direktur Otonomi Khusus di Direktorat Jenderal Otonomi Daerah 2014-2016. Ia bahkan sempat dua kali menjadi Penjabat Gubernur, yakni pada 2018 di Sulawesi Tenggara dan Kalimantan Utara pada 2020 lalu.
Teguh pernah mengemban amanah sebagai Anggota Dewan Pengawas PAM JAYA pada 2022. Kemudian dia diangkat menjadi Dirjen Dukcapil Kemendagri baru menggantikan Prof Zudan Arif Fakrulloh pada Maret 2023.
Â